Это не первая церковь, которая возникла в поселении Пишкек, организованная кокандскими ханами и быстро развивавшееся в конце XIX века благодаря трудам русских переселенцев (деревянная часовня Дмитрия Солунского была построена на несколько лет раньше). Однако это была первая каменная православная церковь. В 1867 году жители Пишкека сначала возвели храм из саманного кирпича, а затем, в 1880-ые год, перестроили церковь в обычном камне. Деньги на строительство удалось собрать довольно быстро благодаря стремительному росту православной общины и пожертвованиям купца Иванова.
На протяжении нескольких десятилетий Свято-Никольская церковь была главным и крупнейшим храмом во всем регионе. Однако в 1934 году советская власть постановила снести объект религиозного культа. Здание удалось спасти усилиями местных художников, которые предложили разобрать купол и после передать здание под художественную галерею. Председатель Союза художников Талайбек Курманов отмечает:
Церковь, построенная в 1886 году, просуществовала где-то до 1934-го. Тогда ЦИК Киргизской АССР принял решение закрыть ее. Начались разрушительные работы. Однако наш первый председатель попросил правительство оставить здание церкви для организации там выставочного зала и добился этого с большим трудом. Сам Чуйков писал, что от здания остались только стены, и на их основе была построена картинная галерея.
Так возникла первое государственное музейное собрание живописи к Киргизской ССР, а само здание приняло несколько причудливый облик из-за сочетания жлементов конструктивизма и традиций религиозного зодчества XIX в.
До 1990-ых гг. здание оставалось под патронажем деятелей искусств, однако затем в результате имущественных споров и бедности местного минкульта оно пришло в упадок. В 2000-ые годы Союз художников смог провести реставрацию музея, однако на здание стали претендовать местные священнослужители, усмотревшие в существовании картинной галереи на месте церкви оскорбление чувств верующих. Также протоиерей Сергей Дронов говорит следующее:
Здание Никольской церкви, наверное, уже последний и единственный такой памятник культуры русского народа, молчаливо и красноречиво свидетельствующий о созидательном пребывании его на прекрасной киргизской земле.
В настоящее время дальнейшая судьба музея под вопросом.
